Ninja 400 був представлений в 2014 році як наступник Ninja 400R, який продавався з 2011 року; літеру R було відкинуто, так само як Ninja 250R став Ninja 250. Втім, Ninja 400 з 2014 року не відрізняється від Ninja 250 своїм робочим об'ємом. Це було в дусі ER-6f, повнокапотної версії ER-6n, яка базувалася на ER-4n, голій версії свого попередника, Ninja 400R. Це було видно по характерній компоновці задньої підвіски. З 2015 по 2017 рік Ninja 250 продовжував випускатися в спеціальних кольорах, включаючи спеціальні видання, при цьому зазнаючи змін кольору, а восени 2017 року на Токійському автосалоні було оголошено, що він зазнає повної зміни моделі для 2018 модельного року. Ця зміна моделі відбулася одночасно з моделлю Ninja 250, де Ninja 400 стала братом і сестрою, що має спільну платформу з моделлю 250. Новий Ninja 400 надійшов у продаж в лютому 2018 року, ABS тепер є стандартним обладнанням, а фари - світлодіодні. У той же час була випущена модель KRT Edition, натхненна мотоциклом Ninja ZX-10RR, який використовується в чемпіонаті світу з супербайку (SBK). 2023 модельний рік, що відповідає нормам викидів 2020 року.