Початкова модель Dragster 250 була випущена в червні 2000 року. Це була легка двоколісна версія Dragster 400 (1996), 250-кубового американського крейсера Yamaha, якому передував Virago, але чий популярний стиль став "низьким і довгим" і визначив тенденцію. Шасі, оснащене чотиритактним V-подібним двигуном з повітряним охолодженням, мало колісну базу 1530 мм, що на 35 мм довше, ніж у Virago, і габаритну висоту 1070 мм, що на 70 мм нижче, ніж у версії з верхнім розташуванням ручки управління. Він був запроваджений саме в той час, коли вимагалося дотримання норм викидів 1999 року, і так сталося, що виробництво згодом припинилося (у 2017 році) з тієї ж причини (норми 2016 року). Оскільки модель спочатку не була розрахована на високі динамічні характеристики, то в подальшому змінювалися лише кольори, а перша незначна зміна відбулася у 2005 році. У 2008 році був прийнятий каталізатор для дотримання норм викидів 2006 року, а також змінено положення рульового колеса. У 2016 році історія серії Dragster завершилася появою нової моделі в лівреї на честь 20-річчя серії. Іноді в каталозі в якості назви автомобіля використовувалася назва "DS250". Це була спрощена форма "Drag Star Two-Fifty". У фільмі "Брати мотоциклісти" також використовувалася ця назва.