FZ400 був випущений в березні 1997 року як спортивна модель 400-кубового класу, яка була "новим спортивним мультициклом, що виходить за рамки голого". На той момент Yamaha мала в своїй лінійці чотирициліндровий XJR400/R з повітряним охолодженням і одноциліндровий SR400 з повітряним охолодженням, а FZ400 замислювався як більш спортивна модель (альтернатива) цим двом моделям з більш традиційним смаком. Силовим агрегатом слугував 4-тактний, рядний чотирициліндровий DOHC 4-клапанний двигун з рідинним охолодженням робочим об'ємом 399 куб.см і максимальною потужністю 53 к.с. (верхня межа значення добровільного регулювання на той час). Передні дводискові гальма оснащувалися супортами Brembo. Мотоцикл мав спортивний напівкапот зі здвоєною фарою, але посадка водія, включаючи положення керма, була схожа на голі моделі, з акцентом на комфорт. Він поєднав у собі знайомство з "голою" моделлю та динамічні характеристики багатомоторного літака з рідинним охолодженням. Напівкапот був встановлений на рамі і не впливав на керованість, а простір під сидіннями описувався як "еквівалент шести відеокасет VHS", що було характерно для 1990-х років.