FZR400 був випущений у травні 1986 року. FZR400 був найпотужнішим чотиритактним суперспортивним мотоциклом середнього класу, заснованим на тій же концепції, що і двотактний TZR250, який був названий "суперспортивним мотоциклом за межами гоночної копії", алюмінієва дельта-рама; він мав плоскі радіальні шини, перші в класі 400-кубових мотоциклів, які покращували граничні характеристики на поворотах, а також сприяли низькому опору коченню та зменшенню споживання пального. Наступного, 1987 року, було представлено FZR400R, лімітовану серію FZR400 з більш яскравими гоночними кольорами, а в 1988 році FZR400 зазнав перших і останніх змін у специфікації. У 1988 модельному році було збільшено потужність двигуна і вперше застосовано оригінальну вихлопну систему EXUP від Yamaha "в якості серійної моделі". На зміну 400-кубовій серії FZR прийшла серія FZR400R і продовжилася аж до моделі FZR400RR SP.