FZR400 був випущений в травні 1986 року. FZR400 був найпотужнішим чотиритактним суперспортивним мотоциклом середнього класу, заснованим на тій же концепції, що і двотактний TZR250, який охрестили "суперспортивною копією гоночного мотоцикла". алюмінієва рама дельта-бокс; вона мала плоскі радіальні шини, перші в класі 400 куб.см, які покращували граничні характеристики на поворотах, а також сприяли низькому опору коченню та зменшенню витрати пального. Наступного, 1987 року, з'явилася модель FZR400R - лімітована версія FZR400 з більш гоночними кольорами, а в 1988 році FZR400 зазнав перших і останніх змін в технічному оснащенні. У 1988 модельному році було збільшено потужність двигуна і вперше "в якості серійної моделі" застосовано оригінальний вихлопний пристрій EXUP від Yamaha. Серія 400-кубових мотоциклів FZR була замінена на FZR400R і продовжилася аж до моделі FZR400RR SP.