У 1987 році FZR400R був вперше представлений як спеціальна версія FZR400. Для поліпшення характеристик базової моделі FZR400 були полегшені внутрішні деталі двигуна (поршні, шатуни і т.д.), а також встановлений масляний поршневий охолоджувач, який використовувався на моделі FZR1000 1987 року. У вихлопній системі також була застосована унікальна система змінної вихлопної системи EXUP від Yamaha, яка вперше була застосована на серійній моделі, нехай і обмеженою серією. Ранній FZR400R був одномісним мотоциклом, призначеним для аматорських гоночних перегонів, хоча на ньому можна було їздити і по дорогах загального користування. Через два роки, в 1989 році, FZR400R був представлений як перероблена версія FZR400, позиціонується як FZR250R для FZR250, а в кінці того ж року дебютував ще більш досконалий FZR400RR.